在镰仓幕府成立后的大约100年内，日本的文职和武职机构互相支持，使得国家在政治上保持相当的稳定。然而，到了14世纪，政治崩溃和社会不安的迹象开始显现。京都的朝廷进一步分裂成派系，争端随着领地减少而升级。1259年，废除了皇位长子继承制，使得皇室分裂成对立的持明院支和大觉寺支。1290年，北条氏试图通过一种不稳定的轮流继承制在两者之间达成妥协。与此同时，1252年，藤原家也分为五摄家，皇家摄政由这五支轮流担任。
镰仓内部也四分五裂，将军的下属权力扩张到与北条氏相抗衡的地步。他们公开表达对北条氏独揽幕府事务的不满，或在国内军事领导权方面与其内部争夺。例如，足利家族守护着三河和上总，这两者在左右方向对镰仓具有战略价值。他们在国内建立了强大的支持者群体，逐渐不愿意听从北条氏执政的命令。这些家族的崛起表明，在镰仓之外，一种新的军事领导正在兴起。原本忠诚于将军的御家人也开始分散，许多家族（通常具有守护身份）作为中级势力出现在镰仓和各国之间。
随着时间推移，作为土地管理员的较小武官家族的独立力量逐渐衰退，促使御家人制度的没落。这主要是因为经济原因。随着第一个地头的任命，原本庞大的财富被分割成微薄的遗产。此外，对抗蒙古的战争也增加了压力。因此，到了13世纪末，许多将军的下属感到无法继续为镰仓服务。他们开始依赖地方守护或地头以换取经济上的支援和保护。封建主义忠诚开始转移。
在14世纪的日本，政治和社会问题在文武两方面积累了紧张局势，主要表现为庄园所有权的争端。双重管理的方式从一开始就显得不稳定，现在地头开始在各地大量征收收人。他们这样做可能是由于贪婪，也可能是因为他们在庄园管理方面付出了最多的努力。14世纪，许多朝廷大臣之家不得不将庄园一分为二（即下地中分），一半归朝廷所有，另一半归地头所有。京都的朝臣也开始抱怨军方管理员未能交付他们土地租金的一半。
摧毁了镰仓幕府，彻底改组了政治和经济秩序的事件在历史上被称为建武中兴。这场中兴是由1318年到1339年在位的后醍醐天皇于1331年发动的，他属于年轻的大觉寺一支。尽管这场中兴既不及时又完全失败，但其结果却影响深远。因为他决心不让年长的皇室一支再次回到皇位，并希望恢复旧日的皇家权力。他发动了一系列事件，导致了北条氏的覆灭和国家机构的根本改组。
北条氏的倒台是突如其来且出人意料的。1331年，后醍醐发动了一场愚蠢的反叛，失败后被镰仓部队俘获，并流放到隐岐岛。然而，他在岛上设法公布了他的奋斗目标。在1332年逃离该岛后，他成为了一支大规模起义军的领袖。身边有许多强大的军事领袖，都对北条氏感到不满。其中，足利尊氏为后醍醐攻陷了京都。此外，新田义真摧毁了镰仓，灭掉了北条氏家族。
从1334年到1336年，后醍醐占领了京都，试图实现他恢复皇家政权的计划。然而，从一开始就存在一道深深的利益分歧，将他和他所依赖的军事领袖分开。后醍醐不仅要恢复天皇朝廷的旧机关，还要重新确立对军事部门的控制。因此，他将将军的称号授予了自己的儿子护良亲王，并任命朝臣为守护，以回报他们的支持，尽管这些回报远低于他们的期望。1335年，怀有不满的足利尊氏反叛后醍醐，并开始建立自己的新幕府。1336年，他夺取了京都，拥立了光明天皇，以合法化自己的地位。
两年后的1338年，足利尊氏获得了将军的称号。
后醍醐中兴的失败和足利幕府的建立并未立即为日本带来和平。后醍醐及其追随者逃到吉野的山中，继续自称为合法君主。在接下来的60年里，两个体系的天皇争夺皇位，全国范围内出现两个皇室，为各地的战争提供了借口。这些零星战斗统称为南北朝战争，始于1331年，直到1392年才完全解决，此时新的政治势力趋向于地方主义和封建权威的平衡已经形成。
北条氏衰落后，新的政治秩序出现，其最重要的特点是幕府的所在地由镰仓移至京都。武装力量包围了皇家的首都，尽管皇家的中央政府仍有遗迹，天皇仍被承认为合法君主。各国似乎仍然是国家行政的下属部门，而庄园法仍然是土地管理的基础。然而，尽管皇家仍然声称对远方庄园拥有所有权，却失去了所有政治权力和对自身土地的行政和财务干涉能力。他们现在完全依赖军方的土地管理者去领取各国的收人。相反，足利的将军们虽然也追求高品级和高官职，但并不依赖这些来行使权威。将军现在被公认为国家的统一权力，并能以皇家的名义发号施令。
武官力量吞噬了文职力量，这或多或少是不可避免的，但这个过程却被后醍醐在无意之中加速了。他试图重建一个联合政府，将文职和武职的行政职能尽量融合在一起。例如，文职长官不再派遣到地方，而是由守护（通常是朝廷贵族）来代替，形成了文武职的双重身份。因此，在中兴失败后，武职官员继承了更大的权威。
皇家也以类似的方式失去了其在首都作为独立政治和经济力量的地位。1321年，上皇的院所被取消，许多皇家的所有权也转移到国库，以恢复中央集权政府的理想形式。后醍醐被逐出京都，皇家也失去了这些土地的所有权。因此，皇家和依赖朝廷争取施舍的京都公家开始经历经济困境。这些公家勉强作为宫廷文化的象征存活，最终像皇族一样，沦为礼仪存在。实际上，皇族早已接受了这一地位。
足利幕府虽然获得了许多政府大权，但要有效地控制全国仍然面临困难。随着皇家政府的瓦解，镰仓时期军事政府所依赖的法律和制度结构遭到破坏。尽管镰仓将军的下属个人力量已经削弱，但他们分布在老的皇家系统的地方机关内，仍然能够产生全国性的影响。自1338年后，老的统治体系瓦解，国内唯一的权威就是将军及其下属的守护。足利霸权完全依赖将军的力量和封建联盟制度来控制其部下。足利家族虽然比其下属更富有、更有兵力，但仍不足以单独统治国家，因为将军的属下也都是有相当实力的地方霸主。将军和守护之间的力量平衡一直是微妙的。因此，足利幕府采取了与强大军事家族结盟的不稳定联盟形式，将军在这个联盟中往往只享有不稳定的卓越地位。
有时候，足利氏的将军们能够与各种势力结成联盟，以保持数十年的和平。这一时期最值得注意的是从第三位将军义满（1358一1408年）的晚年开始的1392年，持续了50年，当时南方的朝廷已经投降，九州也已平定，反抗的守护如山名等也同足利和解。义满能够以绝对的霸主身份统治全国，成为足利家族中空前绝后的人物。正是在这个时期，幕府的政治结构也最为完备。
足利政府制度的最大特点之一是守护所扮演的角色，既是中央政府的官员，又是地方上的军事首领。幕府的中央机关由将军的高级部属组成，自然成为足利势力平衡中的因素。在这些中央机关中，首先是管领，通常委任给三个最强大的下属之一（斯波、皇山和细川三家族），这三家族被称为三管。他们在足利的下层中有能力维持重要的权力平衡，形成了将军的内部保卫线，集体行动时可为将军提供统治其他下属所需的支持。
在主要行政者之下，武士管理机构的首脑是“所司”。所司一般从山名、一色、赤松和京极这四个家族中选出，负责军事计划、纪律和京都山城守护的监督，并统率将军在京都的卫队。这四个家族形成了足利的第二道保卫线，通常被称为四职。政所首先负责将军的财产，问注所则负责司文书并保存地籍记录。引付众负责调解争端，通常涉及土地问题，并决定惩罚措施。总的行政政策需要在高级官员组成的评定众委员会上讨论。将军还依赖一大批行政人员（奉行）担任特殊任务，这些人通常来自家族内部的侍从，而不是守护。
足利体制的另一特点是在京都以外的地方使用大量地方代理人代表将军。在镰仓设立了关东管领这一职位，类似于北条氏曾在京都设立代理人一样。第一任的管领是尊氏的儿子，这突显了这个职位的重要性。关东管领主要负责关东八国，相当于第二个幕府。九州、日本中西部和北部也都设立了管领。这些职位通常委派给部下各家，他们同时也是这些地方的守护。
到了义满时期，大多数的守护都经过将军的认真挑选，被认为是可靠的。实际上，多数都是足利家族的亲戚，尽管他们的姓氏很不一样，但他们全是被称为“一门”的同宗子弟。其他守护，没有亲属关系的，被称为“外样”。最受信任的自然是足利支系的子弟，如细川、斯波、皇山、一色、山名和今川等，这些家族追随尊氏来自三河与上总，他们被依靠为足利权力结构的核心和幕府主要机关的首脑。外样守护有两种类型，享受的待遇也不同。像岛津和大友这样离京都较远的守护，只是确认了他们早已占有的土地的所有权，因此他们得到了大片的独立土地，但几乎完全被排斥于幕府的事务之外。而那些离首都较近的守护，如京极、六角、土岐和大内，在足利尊氏早年开创事业时就支持了他，因此他们被认为更加可靠，在幕府内被委以重任。
到了14世纪末叶，守护已经发展成为地方上的统治者。因为他们不仅获得了早期文职和武职首领的权力，还拥有地头的职能。守护的管辖权被称为管国（或分国），意思是指定的国（或分配的国），这还反映了平安朝晚期私有国的概念。守护权限的扩大并非偶然，足利氏的立法制度在其中起到了指导作用。足利法令特别规定了新的权力，如追捕罪犯和调解土地纠纷，这使得守护能够进入属于文武官员的土地。对寺庙、神社的监督权和丈量土地权也从国司手中转让给了守护。在军事权威范围内，守护现在确认地头的土地，并且更可能将管理土地的作用置于自己支配之下。军事服役是以守护的名义招募的，守护就成了地方武装力量的首领。因此，将军的部队由守护领导的分散的小分队组成。当守护能够分配战争占领或废置的土地时，他们在地方上的独立性就几乎完全了。
一种叫半济或半权的办法，大大方便了守护，使他们得到了地方上的经济权和土地所有权。在足利尊氏早期争夺权力时，作为争取军方支援的手段，允许守护“为军事之需”，将不在当地的庄园主应得的收人扣掉一半。这种做法开始时只是有限的、临时的，但最终变得普遍。对于朝廷贵族来说，这是很大的打击，因为他们已经在下地中分的分田制度下，将所有土地的一半分给了地头。然而，行使半济权的是守护而不是地头，这一点更为重要。这意味着地方上的武职官员自动地获得了他们管辖区内的所有非军事庄园的经济权利。因此，守护逐渐成了日本农村的真正主人。日本历史学家将这种地方霸主称为“守护大名”，即拥有广大土地的地方统治者。
尽管足利氏的守护在权力不断膨胀，但他们仍然面临一些问题和弱点。守护的辖区被称为“国”，是国家分割的一部分，他们在这一部分土地上行使将军赋予他们的一些权力。然而，在多数情况下，守护手中的权力和他在辖区内的权威存在相当大的差距。此时，皇家体制实际上已经灭亡，而军事联盟和封建统治的制度尚未成熟，因此守护在自己国内只能直接掌握部分土地，而主要土地则位于其他国家。此外，他们辖区内的军事家族并不总是忠诚于守护。
因此，守护不得不在地方事务上依赖将军，这种依赖关系使他们被迫介入足利幕府的政治。中央和地方的这种利益冲突最终导致了一些较大的守护家族的灭亡。因为当他们越来越关注京都的事务时，他们面临着与自己的国失去联系的危险。在大约一个世纪内，这并不是一个严重的问题，但随着1467年应仁战争的爆发，这个问题的严重性变得显而易见。
在足利政治历史的整个过程中，封建势力和残余的皇家体制之间持续不断的斗争。这种过渡性质在京都武职贵族的生活中也得到了体现，包括将军在内的守护大家族从地方定居到京都。他们开始模仿旧日贵族的文化风格，修建宫殿，赞助寺庙，并以朝廷的方式穿着和举止。在生活中，守护努力证明他们已经获得了新的身份。
足利氏将军义满是这一时期融合高度贵族方式和军事力量的最佳例证。他在九岁时继承了父亲的将军之位，在管领细川赖之的辅佐下度过了少年时代。在早年，他经历了不断的军事斗争。1379年，他成功地对付了斯波、土岐和京极等家族即将爆发的叛变。他还粉碎了足利氏家族关东一支试图将幕府权力中心迁回镰仓的努力。在1393年，他成功地抵抗了日本中部的守护山名氏清，将其国削减为伯耆和但马两个。随着时间的推移，义满巡视了日本各地，通过强调足利氏与宗教标志的联系，以将军的权力和声威震慑地方上的军事家族。
在朝廷内，义满也试图提高自己的身份。他在1394年接受了内大臣和左大臣的称号，并将将军的职位让给了儿子，以便自己接受太政大臣的职位。这使他升到了文武官职两个系统的顶点，为此他采用了两种不同的正式签名方式。在京都郊外的北山，他扩建了居住的府邸，并于1397年修建了金阁寺。他过着非常奢侈的生活，有时骑马穿着明朝皇帝赐予的礼服，有时宴请天皇。1407年，他的妻子被尊为皇太后，也是他的一次胜利。1408年，他的儿子成年，庆典在天皇的参与下举行，彷佛他的儿子是皇家血统的王子。这种君臣之间的亲密关系在当时是前所未有的，尽管后来并未再出现这种过分的公开表演。