义满于1408年去世，他的儿孙继承了他的职位。然而，随着政治和经济情况的恶化以及足利领导力的削弱，幕府的稳定性开始动摇。第六位将军义教（1428-1 1年在位）表现出了魄力。他注意到关东地区存在激烈的争斗，于1439年与上杉家联合反对关东管领足利持氏，成功肃清了这一家族在关东的势力。然而，三年后，义教却在位11年时被他的主要侍从之一赤松满柘刺杀。赤松满柘是中部三个国的守护，他的行动对足利家族的权力构成了重大打击。
第八代将军义政（1313-1473年在位）他在奢侈绚丽生活中所过的空虚。在他的任期内，部下之间经常发生争吵，而幕府的经济基础也因国内骚乱而动摇。在1467年到1477年期间，守护之间发生自相残杀，京都卷入巷战，这座城市几乎被毁一半。然而，在这一过程中，义政却作为一个世俗的僧侣，宁静地居住在京都北山郊区的府第里，建造了银阁寺，以匹敌义满的金阁寺。他在1473年退位，于14年逝世，此期间对艺术的关怀使他成为中世纪日本文化繁荣时期的最大赞助人。
14世纪和15世纪的日本历史中，尽管政治秩序混乱，但文化和经济的发展在全国范围内仍然显著。这两个世纪产生的艺术形式和美学价值观，一直受到日本人的高度赞赏。这时期标志着日本成为一个海洋国家，其内部经济的发展使之充满活力。
尽管历史学家有时夸大了许多地方战争的破坏性，以及政治权力分散对国家的负面影响，但在这两个世纪中，分散的政治结构确实对文化和经济的发展产生了积极的影响。在守护的赞助下，日本形成了多元的经济结构，并能够支持各地的文化。
足利家族的文化繁荣以将军在京都的府邸为中心，并在各国首护的领导下得到一定的发展。这一繁荣的原因包括文武两方面的贵族融合、来自中国的新影响的吸收，以及禅宗庙宇在文化方面的新兴作用。足利文化的历史重要性主要在于其注重某些普遍的品质，这些品质能够经受时间的考验，一直延续到后来的日本社会。
随着幕府从镰仓迁至京都，象征着贵族社会两个层次的融合。在14世纪以前，公家垄断了日本的高层文化，即使在镰仓时期，也只有极少数武士家族的生活能够达到贵族的标准。然而，当武士进入天皇和藤原氏的城市后，他们成为朝廷上流社会的一部分。因此，足利氏的军事贵族模仿公家的方式，接受了礼节、诗歌、音乐和文学的训练，并将朝廷的礼仪融入自己的仪式中。
中国影响并非突然，而是源于平安时期末叶，与大陆的交往逐渐增加。从13世纪开始，许多僧侣在中日之间往来。蒙古人的侵略刺激了日本的造船业和航海能力，使得在足利时代，特别是1368年明朝建立后，中日之间和京都某些禅宗寺庙与中国南部寺庙之间建立了经常的联系。1342年，日本派遣天龙寺商船赴中国，1373年明朝洪武皇帝派使者到日本，1401年义满接受了明朝的属国“日本国主”的地位，这些都是交往发展的里程碑。结果，日本人能够直接获得中国文化的知识。
然而，7世纪时政府的组织最吸引日本人的注意，而到了7世纪之后，日本人更加关注宗教、艺术和技术等领域。在足利的文化繁荣中，几乎在各个方面都能看到中国的影响。这在一定程度上解释了足利成就的折中性与普遍性，这些特性一直保存到日本历史的长河中。
对足利氏将军们的文化世界来说，禅宗僧侣和京都城周边的禅宗寺庙是不可或缺的。他们对禅宗设施的慷慨程度超过了北条氏，几乎将这个教派变成了幕府的官方机关。梦窗国师（1275-1351年）成为足利尊氏的精神顾问，并提议修建天龙寺以纪念后醍醐。此后的幕府以临济宗的僧侣为顾问。1386年，义满为禅宗建立了官方组织的制度，将五山称为官方庙宇享有特殊地位。在京都五大庙的体制下，有天龙寺、相国寺、建仁寺、东福寺和万寿寺，以及镰仓的五个大庙。五山之下是十刹，包括60多个国庙，国庙之下是200多个地方庙宇。虽然一国建支庙的做法看似源自中国宋朝，但实际上与奈良时代建立国分寺的方式相似。这些庙宇被称为安国寺，其实际作用是保卫和绥靖。幕府不仅支持这些禅宗机构，还对其进行监督，规定级别和薪俸，并将整个系统置于幕府官员的统治之下。
尽管北条氏是为了解决实际问题从禅宗中汲取力量，足利氏将军们则更多地将僧侣视为政府的有文化分支。相国寺成为对外联络的中心，外交文件在这里起草，足利氏代理人的僧侣也在这里准备航海去中国。
然而，足利氏将军们主要是在寻求精神顾问和伴侣时才求助于五山的僧侣。这种对僧侣的依赖，似乎是出于宗教考虑。例如，足利尊氏的一生充满了战争，他背叛了北条氏和后醍醐，是一个飞扬跋扈的领袖，却生活在不稳定的精神世界中。到了晚年，他开始为灵魂的未来而担忧，整日与禅宗僧侣为伍，其中就包括梦窗国师。相比之下，北条氏是从禅宗中寻求力量以解决实际问题，而足利氏将军们则是依赖禅宗来逃避现实。随着时间的推移，足利氏的首脑越来越多地过着半僧侣的隐退生活，以摆脱周围不愉快的现实。
足利氏文化繁荣的两个高峰出现在第三和第八代将军的保护赞助下，即义满和义政。义满退休后，他将北山这个名字赋予第一个高峰，而义政的别墅在东山，被用来称呼第二个高峰。这两位将军代表了对艺术鼓励的相反态度，正如他们的别墅代表着当时人所称道的各种美。义满是一位成功的统治者，过着极为奢侈的生活。他留给后人的纪念物就是金阁寺，这座以黄金点缀的亭阁四周环绕着宽敞的池塘和鹿苑。在这里，他收藏了亚洲各地的艺术品，并以歌舞戏剧招待宾客。他的审美趣味是一种折中主义，喜欢色彩和异国情调。尽管金阁寺十分华丽，但它的设计融入了自然环境。
义政生活在将军权力衰落的时代，他个人在体质和道德上都显得较为虚弱。或许是对那个时代绝望的一种补偿，他身边吸引了一批为数不多但高超的僧侣和艺术家。这些人培养了一种高级的艺术欣赏力，而成为他的纪念碑的银阁寺则体现了当时鉴赏家们对所有艺术的神秘品质的追求。他们努力追求自然的内在意义和人类艺术创造，这一追求源于佛教禅宗的内省品质。
在足利氏文化两次繁荣的高潮之间，美的动力和趣味的巧妙融合显得令人欣慰。那时的趣味融合了贵族的高雅、武士的活力和禅宗寺庙生活的深邃。这种敏感综合体现在美学词汇中：“幽玄”指表面之下的神秘，“诧”指孤独的神秘，“寂”指变化的神秘。这些词至今仍然富有日本风味。总体而言，他们所追求的是象征性的、暗示性的和深远的，以逃避现实的或显著的。
在足利时代的艺术和娱乐中，茶道（茶之汤）或许是理解其他方面的关键。在足利时代早期，武士贵族中饮茶作为社交消遣很受欢迎。饮茶时，常伴随着陈设的耀眼茶具、瓷碗和漆制容器。到了义政时代，饮茶变成了半宗教的美的娱乐，由于村田珠光的影响，一小群人聚在宁静的地方，品茗的同时欣赏着装饰这寂静之地的艺术品或饮茶用的茶具。茶道成为传播艺术趣味的媒介，涉及建筑、绘画、插花、陶器和漆器等多个领域。
足利时代的建筑以采用自然木料、使建筑物融入周围自然背景为特点。两种影响似乎融合在一起，构成了现代家务风格的直接原型。中国南方的影响在五山的庙宇上表现出来，屋顶厚重，由未漆过的暗色柱子支撑，墙上涂白灰泥。别墅和楼阁则采用了日本本土的宫殿风格，即“书院风格”广泛使用“叠”（席）覆盖整个地面，“床之间”则是可以陈列艺术品的室内壁龛。最著名的两个建筑是金阁和银阁，它们位于高台上，可以俯瞰四周有水、有石、有松的花园。这两处建筑的设计和布置都经过巨大的精心打磨，使人能够感受到自然世界，感知沉思心灵与人与环境的关系。庭园艺术和建筑学同步发展，创造出许多引人沉思的花园，一些甚至一直保存到现在。西芳寺的花园铺满苔藓，龙安寺通过使用沙子和石头制造出小岛在汪洋大海中的假象。不论有多大，不论是什么风格，足利时代的花园都遵循一个原则，即将大千世界浓缩在人类可掌握的空间内。
足利时代最伟大的艺术形式之一是绘画。尽管水墨画主要源自中国山水画，但它的画法和当时的心态却十分契合。许多画家都是僧侣，他们汲取灵感，掌握娴熟技艺和新鲜想象力。这种被称为水墨的单色画弃用了艳丽的色彩，注重笔法。在雪舟（1420一巧％年）的手中，这种画形成了印象主义的泼墨画，极富写实地再现雪覆山谷的家乡风景。
另一种具有完全不同感召力且更能代表武士贵族社会生活的艺术形式是被称为“能”的戏剧形式。能是一种严肃的、以宗教为背景的戏剧演出，而“狂言”则是喜剧性的穿插。能一狂言成为将军和守护炫耀的主要方式，但只有在环绕京都的非宗教机构的一些人将若干戏剧元素加入时，这种新的戏剧形式才得以完善。到了镰仓时代，宫廷的传统假面舞、各种神道和佛教仪式中的舞蹈和劝善戏发展成多种戏剧形式，有的严肃，有的通俗滑稽。奈良兴福寺附属的舞蹈及演员行会的技艺最为先进。观阿弥（1333一1 3年）和他的儿子世阿弥（1363一1 3年）是义满从这类行会选拔并扶植起来的重要人物。他们在吸收舞蹈和音乐方面对我们所知的“能”产生了深远的影响。结果，这种戏剧形式演变成了非常风格化的音乐剧，音乐、舞蹈、诗歌、服装和面具在这种剧中和谐地融为一体，如同希腊戏剧一样，面具在这里扮演着重要的角色，没有布景，但通常有合唱队通过戏剧主题来点明情节。
“能”基本上是在神道和阿弥陀信仰的感召下产生的，但在以禅宗气氛为主的义满统治时才完善起来。因此，它具有典型的北山时代的“有节制的华丽”特征。演员穿着织金的艳丽服装，华美而优雅，但舞台上却空无一物，没有夸张的布景。戏词富有抒情和诗意，舞蹈也异常优美。戏剧的主旨通常涉及神道，祈求某个神祇的庇佑，或者表达对阿弥陀佛信仰的同情和拯救的渴望。动作更多地是象征性和暗示性的，而不是追求写实。这种充满富丽和诗意的高雅，以及神秘的意味构成了世阿弥在演出中追求的能代表幽玄品质。
狂言是一种滑稽剧，其中很多作品模仿武士社会，描绘了下层社会逐渐融入高级文化世界的情景。狂言常穿插在严肃的“能”之间，起到活跃气氛的作用，经常戏弄社会上“能”的主要保护赞助人。